Troglostrongilosi respiratoria felina

Troglostrongylus brevior è un nematode appartenente all’Ordine Strongylida, Famiglia Crenosomatidae. Il genere Troglostrongylus comprende le specie Troglostrongylus brevior, Troglostrongylus subcrenatus e Troglostrongylus wilsoni, considerate responsabili di infestazioni dell’apparato respiratorio dei felidi selvatici; tuttavia T. brevior, è stato frequentemente diagnosticato anche in gatti domestici dove è responsabile di infestazioni sintomatiche, spesso fatali, soprattutto nei soggetti giovani. Anche T. subcrenatus, occasionalmente, è stato segnalato nel gatto domestico, ma, data la rarità di questa specie, verrà qui rattato esclusivamente T. brevior.

Il parassita
Le femmine adulte di T. brevior sono lunghe circa 6-16,8 mm e larghe 260-430 μm, mentre i maschi, leggermente più piccoli, hanno una lunghezza compresa tra 5 e 7,2 mm e una larghezza di 220-365 μm. I parassiti adulti si localizzano a livello dei bronchi e dei bronchioli degli ospiti definitivi (Fig. 1).

Figura 1

Il ciclo biologico di T. brevior, come quello di Aelurostrongylus abstrusus, è indiretto. A seguito dell’accoppiamento, le femmine adulte depongono uova embrionate nell’albero respiratorio, le quali maturano e schiudono liberando le larve di primo stadio (L1). Quest’ultime risalgono attivamente le vie respiratorie raggiungendo trachea, laringe e faringe, vengono deglutite e infine emesse con le feci. Nell’ambiente esterno le L1 posso sopravvivere per diverse settimane; tuttavia, affinché lo sviluppo continui, è necessario l’intervento di ospiti intermedi, gasteropodi polmonati come Cornu aspersum, Theba pisana, Achatina fulica, Cernuella virgata. All’interno degli ospiti intermedi le L1 compiono due mute, raggiungendo il terzo stadio larvale (L3), che rappresenta la forma infestante per l’ospite definitivo. Il tempo richiesto affinché le larve raggiungano lo stadio infestante dipende principalmente dalla specie del mollusco coinvolto e dalla temperatura ambientale, sebbene in generale vari da 8 a 18 giorni. Piccoli uccelli, rettili e roditori, possono fungere da ospiti paratenici. Gli ospiti paratenici ingeriscono il gasteropode e, con esso, le larve infestanti di T. brevior, che vanno poi a localizzarsi in vari distretti, dove sopravvivono a lungo in attesa di proseguire il ciclo biologico nell’ospite definitivo. Recentemente, è stato dimostrato il rilascio di larve L3 di T. brevior con la bava delle lumache; fenomeno particolarmente interessante se si pensa che non è inconsueto trovare tracce di bava di lumache in prossimità delle ciotole degli animali, che quindi rappresenterebbero un’ulteriore fonte di infestazione per i gatti che potrebbero assumere le L3 tramite cibo o acqua contaminati dalla bava. A seguito dell’ingestione, le L3 penetrano nella mucosa gastroenterica dell’animale e tramite il circolo linfoematico giungono nel parenchima polmonare, dove in circa due settimane mutano altre due volte per raggiungere infine la sede definitiva e la maturità sessuale. Troglostrongylus brevior è stato descritto per la prima volta nel secolo scorso in alcuni felidi selvatici in Palestina e, successivamente, in gatti selvatici del centro Italia; quindi, è stato nuovamente riportato nel gatto domestico in Spagna, Italia e Grecia, e nel gatto selvatico in Italia e nell’Europa continentale. In Italia, la parassitosi è stata più volte segnalata nel gatto domestico in Sicilia e Sardegna e nelle aree sub-Appenniniche centro-meridionali, in particolare in Abruzzo, Marche, Umbria, Lazio, Puglia, Molise e Basilicata. L’epidemiologia di questa parassitosi è stata di recente investigata su larga scala durante uno studio che ha esaminato circa 2000 animali in 12 nazioni europee. Dai risultati è emerso che T. brevior aveva una frequenza del 19,5%, secondo solo ad Aelurostrongylus abstrusus (78,1%). Fattori ambientali che influenzano la presenza e la distribuzione di T. brevior sono principalmente le condizioni climatiche e la diffusione ubiquitaria degli ospiti intermedi e paratenici oltre che la recettività della popolazione felina come anche in alcuni casi la simpatria con il gatto selvatico (Felis silvestris silvestris).
Fattori intrinseci all’ospite definitivo in grado di favorirne l’infestazione sono l’età e lo stile di vita, nonché l’accesso alle prede o, in generale, all’ambiente esterno dove il gatto può cacciare i molluschi e/o gli ospiti paratenici o giocare con essi ingerendone i tessuti infestati. Il tasso di infestazione risulta maggiore nei gatti giovani, che vivono in zone rurali o periurbane, con disponibilità di accesso all’ambiente extra-domestico, e con possibilità di venire a contatto e ingerire ospiti intermedi e/o paratenici. Infine, è stata ipotizzata la possibile trasmissione verticale (via transplacentare) sostenuta da migrazioni somatiche delle L3, come conseguenza alla soppressione del sistema immunitario durante la gravidanza. Tuttavia, risulta ancora poco chiaro se la trasmissione avvenga prima del parto, o durante l’assunzione del colostro (via galattogena), o se entrambe le vie siano possibili.

Ruolo patogeno e sintomatologia
Il quadro sintomatologico è molto variabile e può presentare caratteristiche aspecifiche e sovrapponibili a quelle di altre affezioni respiratorie feline ad eziologia batterica, micotica e virale, come anche da elminti (ad es., aelurostrongilosi, paragonimosi, capillariosi polmonare), riniti allergiche o linfoplasmocitarie, presenza di corpi estranei, polipi nasofaringei, asma, broncopolmonite eosinofilica, neoplasie. Le dimensioni del parassita e la sua localizzazione nell’apparato respiratorio causano fenomeni ostruttivi del lume bronchiale con atelettasia ed emorragie del parenchima polmonare. Il quadro sintomatologico della troglostrongilosi può presentarsi in maniera asintomatica, o in forme paucisintomatiche autolimitanti o evolvere in forme iperacute. Nella maggior parte dei casi, la patologia assume andamento cronico, con sintomatologia prevalentemente respiratoria. Il sintomo più comune è la tosse cronica, lieve-moderata, spesso non produttiva, persistente, e che si aggrava dopo l’esercizio fisico o le manipolazioni cliniche. Alla tosse si accompagnano comunemente scolo nasale e starnuti, scolo muco-purulento oculocongiuntivale e/o nasale, dispnea/tachipnea, dimagrimento, anoressia, vomito e diarrea. In alcuni casi, ed esclusivamente in pazienti pediatrici, è stata diagnosticata la presenza di ipertensione polmonare.

Diagnosi
Formulare una diagnosi di troglostrongilosi su base clinica è praticamente impossibile a causa dell’aspecificità del quadro clinico. Tuttavia, un’attenta valutazione del segnalamento e dell’anamnesi può giustificare una diagnosi di sospetto. I segni clinici della malattia obbligano il medico veterinario a prendere in considerazione nella diagnosi differenziale una molteplicità di malattie virali, batteriche, parassitarie, micotiche e non infettive (come corpi estranei e neoplasie). Anche gli esami collaterali (diagnostica per immagini) non permettono una diagnosi eziologica, ma sono utili solo per mettere in evidenza eventuali lesioni polmonari, aspecifiche, nonché la gravità delle stesse. I segni radiografici comprendono un pattern misto alveolo-bronchiale nelle fasi più avanzate con aumento dell’opacità del parenchima soprattutto a carico dei lobi craniali e caudali. La diagnosi definitiva è dunque possibile esclusivamente mettendo in evidenza la presenza del parassita nel gatto infestato o delle larve nelle feci.
Le L1 di T. brevior possono essere individuate nel lavaggio bronco-alveolare ma il loro numero è quasi sempre scarso e, comunque, questo approccio nel gatto è molto invasivo e indaginoso. La metodica d’elezione per la ricerca delle L1 di T. brevior è la tecnica di Baermann-Wetzel. Questa metodica, di facile applicazione e dai costi contenuti, sfrutta l’elevata idrofilia e motilità delle larve. Le feci, più fresche possibile, (~3 grammi), devono essere avvolte da una garza, poste all’interno di un contenitore conico riempito con acqua tiepida (~30° C), e lasciate a sedimentare per 24 ore (Fig. 2).

Figura 2

In questa soluzione acquosa le eventuali larve presenti si sposteranno attivamente dalle feci e precipiteranno sul fondo. Passate le 24 ore, la soluzione contenente le larve verrà recuperata in una provetta a fondo conico da 12 mL e centrifugata a 2000 r.p.m. per 5 minuti. Quindi verrà rimosso il surnatante, e aggiunte al sedimento poche gocce di Lugol, un colorante mordenzante in soluzione acquosa iodo-iodurata, necessario per evidenziare e immobilizzare le larve; a questo punto si procederà alla osservazione microscopica e alla valutazione morfologica. Il riconoscimento morfologico delle larve richiede l’intervento di un operatore in grado di differenziare le larve L1 da quelle di altri strongili broncopolmonari come A. abstrusus. Le L1 di T. brevior, lunghe ~300-360 µm e larghe ~18 µm, presentano un’estremità terminale affusolata provvista di due incisure, una dorsale e una ventrale, meno profonda (Fig. 3).

Figura 3

Un altro parametro da valutare per differenziare i metastrongilidi è l’apertura buccale che in A. abstrusus è centrale mentre in T. brevior è paramediana. Pertanto, un’attenta valutazione delle estremità anteriore e posteriore e delle dimensioni risulta necessaria per una diagnosi certa. Infine, recentemente sono state messe a punto metodiche di biologia molecolare in grado di rilevare il DNA del parassita sia nelle feci sia nel muco dei gatti infestati, anche quando i campioni risultano negativi alle metodiche classiche.

Trattamento
Analogamente a quanto descritto per A. abstrusus, sono registrati diversi protocolli terapeutici per controllare le infestazioni T. brevior. Recentemente è stata comparata l’efficacia e la sicurezza di tre formulazioni contenenti diverse molecole antielmintiche: una pasta orale contenente fenbendazolo 18,75%, somministrata al dosaggio di 50 mg/kg PO per 3 giorni consecutivi, e due preparazioni spot-on contenenti imidacloprid 10%/moxidectina 1% ed emodepside 2,1%/praziquantel 8,6%, applicate in singola dose. Le tre formulazioni si sono dimostrate sicure ed efficaci e, in particolare, lo spot-on in singola somministrazione contenente l’emodepside ha mostrato elevata efficacia (~99%) mentre lo spot-on contenente la moxidectina ha rivelato un’efficacia del 100%. Analogamente, è stata documentata l’alta efficacia (~91-100%) di una formulazione spot-on contenente eprinomectina 0,4% (unitamente a fipronil 8,3%, (S)-methoprene 10% e praziquantel 8,3%), contro stadi larvali e adulti di T. brevior. In genere, la somministrazione ripetuta di prodotti ad uso orale può risultare difficoltosa soprattutto in soggetti non docili mentre le preparazioni spot-on presentano i vantaggi della singola dose e dalla semplicità nell’applicazione cutanea anche negli animali più restii alle manipolazioni. Infine, anche l’associazione di 14,4 mg/kg di tigolaner, 3 mg/kg di emodepside e 12 mg/kg di praziquantel in formulazione spot-on risulta efficace in caso di infestazioni da T. brevior.

Letture consigliate

Giannelli, A, Brianti, E, Varcasia, A, Colella, V, Tamponi, C, Di Paola, G, Knaus, M, Halos, L, Beugnet, F, Otranto, D, 2015. Efficacy of Broadline® spot-on against Aelurostrongylus abstrusus and Troglostrongylus brevior lungworms in naturally infected cats from Italy. Vet Parasitol. 209(3-4),273–277.

Annoscia, G, Latrofa, MS, Campbell, BE, Giannelli, A, Ramos, RA, Dantas-Torres, F, Brianti, E, Otranto, D, 2014. Simultaneous detection of the feline lungworms Troglostrongylus brevior and Aelurostrongylus abstrusus by a newly developed duplex-PCR. Vet Parasitol. 199(3-4),172–178.

Brianti, E, Gaglio, G, Napoli, E, Falsone, L, Giannetto, S, Latrofa, MS, Giannelli, A, Dantas-Torres, F, Otranto, D, 2013. Evidence for direct transmission of the cat lungworm Troglostrongylus brevior (Strongylida: Crenosomatidae). 140(7), 821–824.

Colella, V, Giannelli, A, Brianti, E, Ramos, RA, Cantacessi, C, Dantas-Torres, F, Otranto, D, 2015. Feline lungworms unlock a novel mode of parasite transmission. Sci Rep 5, 13105